Diversification évolutive des ANME méthanotrophes

Nature Microbiology volume 8, pages 231-245 (2023)Citer cet article

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'Candidatus Methanophagales' (ANME-1) est un clade d'archées au niveau de l'ordre responsable de l'oxydation anaérobie du méthane dans les sédiments des grands fonds. La diversité, l'écologie et l'évolution d'ANME-1 restent mal comprises. Dans cette étude, nous utilisons la métagénomique sur des échantillons hydrothermaux des grands fonds pour élargir la diversité ANME-1 et découvrir l’effet de la dynamique virus-hôte. Les analyses phylogénétiques révèlent une famille thermophile à ramifications profondes, 'Candidatus Methanospirareceae', étroitement liée aux oxydants d'alcanes à chaîne courte. La phylogénie mondiale et les génomes presque complets montrent que le métabolisme de l'hydrogène au sein de l'ANME-1 est un trait ancien hérité verticalement mais différentiellement perdu au cours de la diversification de la lignée. La métagénomique a également découvert 16 familles de virus non décrites ciblant jusqu'à présent exclusivement les archées ANME-1, présentant des signatures structurelles et réplicatives uniques. Le vaste virome ANME-1 contient un répertoire de gènes métaboliques qui peuvent influencer l'écologie et l'évolution de l'hôte par le biais d'un déplacement de gènes médié par le virus. Nos résultats suggèrent un continuum évolutif entre les oxydants anaérobies du méthane et des alcanes à chaîne courte et soulignent les effets des virus sur la dynamique et l’évolution des écosystèmes alimentés par le méthane.

Les archées méthanotrophes anaérobies (ANME) sont un groupe polyphylétique de lignées d'archées qui ont développé indépendamment la capacité d'oxydation anaérobie du méthane (AOM), un processus qui est estimé éliminer plus de 80 % du méthane produit mondialement dans les sédiments des grands fonds1 par inverser la voie de la méthanogenèse2. Alors que les lignées ANME-2 et ANME-3 partagent des ancêtres communs avec les méthanogènes actuels de l'ordre des Methanosarcinales, les archées ANME-1 forment leur propre ordre « Candidatus Methanophagales », qui est sœur des dégradeurs d'alcanes non méthaniques « Candidatus Syntrophoarchaeales ». » et « Candidatus Alkanophagales »3. L'ANME-1 peut se développer au-delà des habitats froids et tempérés des eaux profondes qu'ils partagent souvent avec d'autres ANME, prospérant uniquement à des températures plus élevées dans les environnements hydrothermaux2,4,5. Dans les sédiments marins, les ANME forment principalement des associations syntrophiques avec des bactéries sulfato-réductrices6 via un transfert d’électrons interspécifique direct7,8. Cependant, certains ANME-1 ont été observés sous forme de cellules uniques ou de consortiums monospécifiques sans bactéries partenaires5,9,10,11, et ont été proposés pour effectuer une méthanogenèse hydrogénotrophique10,11,12, bien que les expériences physiologiques n'aient jusqu'à présent pas réussi à étayer cette hypothèse13. ,14. Dans l’ensemble, on ne sait toujours pas quels facteurs ont contribué à la diversification physiologique et écologique des ANME-1 par rapport à leurs parents alcanes à chaîne courte et aux autres lignées ANME.

Malgré la domination des archées ANME dans de nombreux écosystèmes riches en méthane, les virus ciblant les lignées ANME sont largement inexplorés15,16,17. En exploitant et en diffusant les ressources cellulaires de l’hôte à travers leurs cycles de réplication et de lyse, les virus jouent un rôle majeur dans la dynamique écologique et le cycle des nutriments dans divers systèmes microbiens18. Dans les écosystèmes des grands fonds marins, on estime que la lyse virale provoque une mortalité annuelle des archées qui libère jusqu'à environ 0,3 à 0,5 gigatonnes de carbone à l'échelle mondiale19. Caractériser la distribution et les fonctions des virus des ANME est donc l’une des tâches les plus importantes pour relier quantitativement la physiologie de l’ANME aux flux élémentaires et énergétiques dans les écosystèmes des grands fonds alimentés par le méthane, et pour comprendre les moteurs de l’évolution de l’ANME.

Dans cette étude, nous avons récupéré 13 génomes assemblés par métagénome (MAG) d'ANME-1 dans des échantillons minéraux natifs et incubés en laboratoire du système de ventilation hydrothermale du bassin sud de Pescadero20 dans le golfe de Californie, au Mexique (Tableaux supplémentaires 1 et 2). Ces échantillons ont non seulement élargi la diversité connue au sein du clade ANME-1a, en particulier le groupe ANME-1 G60, mais contenaient également cinq MAG et un échafaudage génomique circulaire de 1,6 Mb d'un clade à ramifications profondes jusqu'alors non caractérisé, positionné phylogénétiquement à la base du Ordre ANME-1 (Fig. 1, Données étendues, Fig. 1 et tableaux supplémentaires 2 et 3). Nous nommons ce clade familial « Candidatus Methanospirareceae », ou ANME-1c. Compte tenu de sa position basale, il s'agit de l'ANME-1 phylogénétiquement le plus proche des ordres frères de dégradateurs d'alcanes non méthaniques, Alkanophagales et Syntrophoarchaeales21.